Ein Jahr nach dem Tod von König T'Challa alias Black Panther sieht die Weltgemeinschaft ihre Chance gekommen, der vermeintlich geschwächten Großmacht Wakanda endlich Zugeständnisse bei der Lieferung des mächtigen Minerals Vibranium abzuringen. Aber Königin Ramonda (Angela Bassett) bleibt standhaft – und weist die übrigen Staatsoberhäupter vor der UN in ihre Schranken. Zur selben Zeit haben die USA mithilfe der erst 19 Jahre alten MIT-Studentin Riri Williams (Dominique Thorne) ein Gerät zum Aufspüren von Vibranium entwickelt. Allerdings wird das mit Wissenschaftler*innen und Navy-Seals bemannte Forschungsschiff von einer unbekannten Macht attackiert – und da die komplette Besatzung ihr Leben verliert, tappen die Geheimdienste im Dunkeln. Die US-Sicherheitsbehörden glauben trotzdem, dass Wakanda hinter dem Angriff steckt und so seine Vibranium-Vormachtstellung sichern will. In Wahrheit aber haben der Unterwasser-Prinz Namor (Tenoch Huerta) und seine auf Walen reitende Wassermänner-Armee den Angriff ausgeführt. Die Hauptstadt ihrer seit Jahrhunderten unentdeckt am Meeresboden existierenden Nation Talokan befindet sich direkt über einem zweiten Vibranium-Vorkommen – und so setzen sie alles daran, Riri davon abzuhalten, noch eine zweite solche Maschine zu konstruieren. Und weil seine Leute auf dem Land nicht viel ausrichten können, droht Namor Wakanda mit einem zerstörerischen Krieg, wenn T'Challas Schwester Shuri (Letitia Wright) ihm die US-Studentin nicht ausliefert…